PhD értekezés tézisei. A közönséges ürge (Spermophilus citellus) hibernációját befolyásoló tényezők vizsgálata. Németh István

Átírás

1 PhD értekezés tézisei A közönséges ürge (Spermophilus citellus) hibernációját befolyásoló tényezők vizsgálata Németh István Biológia Doktori Iskola (Prof. Dr. Erdei Anna) Etológia Doktori Program (Dr. Miklósi Ádám) Témavezető: Dr. Altbäcker Vilmos Egyetemi docens, az MTA doktora Eötvös Loránd Tudományegyetem Etológia Tanszék Budapest 2010

2 Bevezetés A hibernáció az állatvilág egyik legmisztikusabb jelensége, drámai példája a fenotípusos plaszticitásnak. A hibernáció során a melegvérű állatok jelentős időt töltenek olyan állapotban, amikor testhőmérsékletük jóval az eutermikus hőmérséklet alatt van. Ezt az alacsony testhőmérsékletű állapotot az állatok ernyedt mozdulatlansága után torpornak nevezik, amely a patologikus hipotermiával ellentétben az idegrendszer által szabályozottan zajlik és bármikor megszakítható. A hibernáció során számos élettani funkció csak korlátozottan működik, vagy szinte teljesen leáll, ugyanakkor fontos szabályozó folyamatok, például a homeosztázis fenntartásáért felelős mechanizmusok, működőképesek maradnak. Ezek a mélyreható élettani változások azért alakultak ki, hogy a szervezet energiaigényét a metabolikus aktivitás és a testhőmérséklet csökkentésével mérsékeljék egy olyan időszakban, amikor a külső erőforrások csak korlátozottan, vagy egyáltalán nem állnak rendelkezésre. A hibernáció során a torpor állapot napokig, hetekig, sőt egyes esetekben akár egy hónapig is tarthat, de sohasem terjed ki a hibernációs periódus teljes hosszára. Az állatok ugyanis szabályos időközönként megszakítják a torpor állapotot és rövid, egy napnál nem hosszabb időszakra ismét visszanyerik normál testhőmérsékletüket. Élettani funkcióik ezalatt ismét teljes értékűek lesznek, úgynevezett arousal állapotba kerülnek. Ebben az arousal állapotban az állatok energiaigénye a torpor állapot 10-szeresére, vagy akár 100-szorosára is növekedhet. A hibernáció alatt felhasznált energia közel 90%-a ennek következtében az arousal periódusokra esik, annak ellenére, hogy az arousalok a teljes hibernációs periódus kevesebb mint tizedét teszik ki. Amennyiben az állatok a hibernációt végig torporban töltenék, a raktározott energia igen hosszú időre biztosítaná a hibernáció energia-utánpótlását. Ez az ellentmondás irányította a figyelmet az arousal jelenségére és tette az arousal mechanizmusának és funkciójának tanulmányozását a hibernációval kapcsolatos kutatások egyik központi témájává. A hibernáció és az azt megelőző felkészülési periódus idő és energia ráfordításban korlátozza az aktív periódust, azon belül is elsősorban a reprodukciós lehetőségeket. Ezek a korlátozások a vonuló madarakhoz hasonló kiélezett életmenetet eredményeznek, amely az emlős viselkedés- és állatökológiai vizsgálatok kiváló alanyává teszi a hibernáló fajokat. A hibernáló emlősfajok szaporodási rendszereinek gazdagsága és nappali életmódja természetes körülmények között is lehetőséget kínál az ökológiai és életmenet kényszerek tanulmányozására. A hibernáló emlősök életmentének fontos részét képezi testtömegük 1

3 változása, amelynek évszak szerinti ingadozása nem és ivarérettség szerint változik. E ciklus maximum és minimumpontjai alapvetően meghatározhatják az egyes egyedek reprodukciós lehetőségeit és túlélési esélyeit. Ezek az életmenet sajátosságok, valamint a hibernáció sajátos élettani vonatkozásai teszik a hibernáló különösen a helyhez kötött vagy földalatti életmódot folytató emlősöket érzékennyé a környezet- és klímaváltozásra. Célkitűzések Dolgozatomban a hibernációt befolyásoló tényezőket három szerveződési szinten vizsgáltam. Egyed alatti szinten a vizsgálatok középpontjában a hibernáció során megjelenő arousalok időzítését befolyásoló külső és belső faktorok álltak. Ezekkel kapcsolatos célkitűzéseink a következők voltak; a) A vizeletképzés kísérletes manipulációján keresztül megvizsgálni a vízháztartás szerepét a periodikusan megjelenő arousalok időzítésében. b) Izolált körülmények között kimutatni a külső hőmérséklet és a belső óra hatását az arousalok időzítésére. c) Kísérletesen manipulált pre-hibernációs testtömeg segítségével tesztelni a testtömeg hatását az arousalok időzítésére. Egyedi szinten a pre- és poszt-hibernációs viselkedés és a hibernáció kapcsolatát vizsgáltuk, mind laboratóriumi, mind természetes körülmények között. Ennek során a következő hipotéziseket teszteltük; d) A hibernációt megelőző időszakban készített fészek minősége befolyásolja-e a hibernáció alatti testtömeg változást. e) Terepi körülmények között kimutatható-e a poszt-hibernációs testtömeg, a hibernáció befejezésének időzítése és a szaporodási viselkedés közötti kapcsolat, valamint ezek esetleges költsége a hímek esetében. Egyedek feletti szerveződési szinten megvizsgáltuk a hibernáló életmódból eredő energetikai kényszereket és ezek lehetséges ökológiai jelentőségét. f) Számítógépes modellezés segítségével megkíséreltük leírni az ürgék tömegváltozását különböző hőmérsékleti viszonyok között, majd ezek alapján középhosszútávon megbecsültük a klímaváltozás hatását a hibernáció alatti testtömegváltozásra. 2

4 Anyag és Módszer a) A vizeletképzés kísérletes manipulációja a hibernáció során A vizsgálat 2005/06 telén a hibernáció középső szakaszában zajlott. A vizsgálatba kilenc hím állat került bevonásra. Az önkontrollos vizsgálati elrendezésnek megfelelően, az első periódusban egyes állatokat először 0.4 mg / 100 ttg dózisban kapott vizelethajtó hatású hatóanyaggal (Furosemid, sc), másokat ennek megfelelő mennyiségű vivő anyaggal (fiziológiás sóoldat) kezeltünk. Kimosódási idő után a második periódusban minden állat az első periódushoz képest ellentétes kezelést kapott. A testhőmérséklet változását a fészekdobozok hőmérsékletének monitorozásán keresztül egy automatizált számítógépes rendszer segítségével végeztük. Az adatok értékeléséhez elsősorban lineáris kevert modelleket alkalmaztunk. b) A külső hőmérséklet és a belső óra szerepe az arousalok megjelenésében A vizsgálatban három különböző hőmérsékleten (0, 5 és 9 C) teleltettünk át öt-öt állatot izolált körülmények között, állandó hőmérsékleten és megvilágításban. A testhőmérséklet változását ebben az esetben is a fészekdobozok hőmérsékletének monitorozásán keresztül, egy automatizált számítógépes rendszer segítségével végeztük. A hipotézisek teszteléséhez a hibernáció középső és végső szakaszaiból származó torpor-arousal ciklusok adatait használtuk. Az adatok értékelése ANOVA-val és lineáris kevert modellekkel történt. c) A testtömeg hatása az arousalok megjelenésére A kísérletben felhasznált 18 állatot két csoportra különítettük. Az egyik csoport állatait (n=9) a hibernációt megelőző időszakban magas energiatartalmú táplálékkal etettük, a másik csoport egyedeit (n=9) ugyanebben az időszakban alacsonyabb tápértékű élelemmel láttuk el. A hibernáció kezdetére ennek következtében a két csoport átlagos testtömege között körülbelül 60g-os különbség alakult ki. A testhőmérséklet változását ebben az esetben is a fészekdobozok hőmérsékletének monitorozásán keresztül, egy automatizált számítógépes rendszer segítségével végeztük. A hipotézis teszteléséhez a teljes hibernációból származó torpor-arousal ciklusok adatait használtuk (2007/08). Az adatok elemzéséhez ebben az esetben is elsősorban lineáris kevert modelleket használtunk. 3

5 d) A fészekszigetelés hatása a hibernáció alatti tömegvesztésre A vizsgálat során tíz állat a saját maga által készített fészekben kezdte meg a hibernációt. Két hónappal később a fészkeket eltávolítottuk, az állatok tömegváltozását regisztráltuk. A fészkek morfometriai tulajdonságain felül, műszeres mérésekkel, a szigetelőképességet is becsültük. Az adatok analíziséhez ANOVA-t, a fészekszigetelés becsléséhez nem-lineáris kevert modellezést alkalmaztunk. e) A szaporodási viselkedés terepi megfigyelése Terepi vizsgálatunkat 2004 tavaszán, egy a Bakonyban található természetes ürgepopuláción végeztük. A vizsgált populáció egyedeit a tavaszi felszínre jövetelüktől kezdve rendszeresen csapdáztuk. A megfogott ürgék tömegét és egyéb morfológiai paramétereit regisztráltuk, majd az állatokat egy egyedi állandó (bőr alá ültetett elektronikus azonosító) és egy látható (szőr festés) jelöléssel láttuk el. A vizuális jelöléssel ellátott hím egyedek pozícióját és viselkedését rendszeresen regisztráltuk. A későbbiekben a helyzetmeghatározási pontokból kiszámoltuk az egyedek mozgáskörzetét, valamint kvantitatívan jellemeztük viselkedésüket. A mozgáskörzet meghatározása Kernel-módszerrel történt. Az adatok elemzése ANOVA-val, valamint logisztikus regresszió segítségével történt. f) A klímaváltozás hatásának számítógépes szimulációja Differenciálegyenlet-rendszerrel definiáltuk a hibernáció alatti tömegváltozást az idő és a külső hőmérséklet függvényében. A vonatkozó paraméterek egyedi és populáció szintű becslése sztochasztikus populációs, valamint nem-lineáris kevert modellezéssel történt. Az így kapott modell, valamint a jövőre vonatkozó klíma szcenáriók segítségével szimuláltuk az állatok jövőbeni, hibernáció alatti lehetséges tömegváltozásait. A modell érvényességét mért terepi adatok (2006/07) felhasználásával teszteltük. Eredmények a) A vizeletképzés kísérletes manipulációja a hibernáció során A vizelet kiválasztást fokozó kezelés hatott a vizelet mennyiségére, valamint lerövidítette a torpor szakaszok hosszát a vivő anyaggal (fiziológiás sóoldat) való kezeléshez képest. A többletfolyadék saját hatása is szignifikáns volt a torpor periódusok hosszára, 4

6 ugyanis a fiziológiás sóoldattal való kezelés már önmagában megnövelte a torpor szakaszok hosszát. b) A külső hőmérséklet és a belső óra szerepe az arousalok megjelenésében A három különböző hőmérsékleten hibernáló állatok torpor és arousal hosszai, valamint a hibernáció középső időszakában mért időtartamok a hibernáció végén mértekéhez képest szignifikáns különbséget mutattak. Ez utóbbi időbeli változás azonban nem volt független a külső hőmérséklettől. Míg magasabb hőmérsékleteken (5 és 9 C) a torpor szakaszok hossza a hibernáció vége felé progresszív rövidülést mutatott, addig a legalacsonyabb hőmérsékleten tartott állatoknál (0 C) ez nem volt megfigyelhető. A külső hőmérséklet szignifikáns hatást gyakorolt a tömegváltozásra is. Az alacsonyabb hőmérsékleten áttelelő állatok tömegcsökkenése kisebb volt a magasabb hőmérsékleten áttelelő társaikénál. c) A testtömeg hatása az arousalok megjelenésére A hibernáció kezdetére a kezelési csoportok között kialakult mintegy 60 g-os tömegkülönbség a hibernáció végére jelentősen lecsökkent, de végig szignifikáns maradt. A vizsgálat során a magasabb testtömegű állatok tömegvesztése az alacsonyabb testtömegű állatokénál intenzívebb volt. A testtömeg növelés szignifikánsan hatott a torpor-arousal ciklusok megjelenésére a hibernáció során. A kezelés megnövelte az arousalok számát és ezzel párhuzamosan csökkentette a torpor szakaszok hosszát a hibernációs periódusban. d) A fészekszigetelés hatása a hibernáció alatti tömegvesztésre Az állatok által készített fészkek mind morfológiájukban, a felhasznált anyagok minőségében és mennyiségében, mind pedig a fészkek szigetelőképességében nagy egyedi változatosságot mutattak. A fészek tulajdonságainak testtömeg csökkenésre gyakorolt hatásának vizsgálatából kiderült, hogy a fészek szigetelőképessége szignifikánsan összefüggött a fészek készítőjének tömegvesztésével abban az időszakban, amikor azt az állat áttelelés céljából használta. A fészekszigetelő képességét a vizsgálatban elsődlegesen a fészek vastagsága határozta meg. e) A szaporodási viselkedés terepi megfigyelése A hím ürgék tavasszal testtömegük és ivarérettségük szerint differenciáltan érkeztek a felszínre. Ezek a hatások a nőstényeknél nem voltak megfigyelhetőek. A hímek 5

7 mozgáskörzetei nagy mértékben átfedtek. A mozgáskörzeteken belül található nőstények száma negatív összefüggést mutatott a hímek felszínre érkezésének idejével. A hímek közötti harcok gyakorisága a nőstények tömeges felszínre jövetelének időpontjában csúcsosodott ki. A hímek párzási időszakban bekövetkezett tömegváltozása a mozgáskörzeten belül található nőstények számával, valamint a harcokban való részvétel mértékével negatív összefüggést mutatott. f) A klímaváltozás hatásának számítógépes szimulációja A számítógépes szimulációk eredménye szerint az ürge populációk felszínre jöveteli testtömege 4-6%-kal fog csökkeni a as időszakra, a es kontroll időszakhoz képest. A terepi adatok szerint a 2006/07-es enyhe tél nem okozott változást a felszínre jöveteli tömeg tekintetében. A modell által prognosztizált testtömeg a terepen mértekhez hasonló volt, ugyanakkor egy kismértékű szignifikáns tömegcsökkenést jósolt az enyhébb tél tekintetében. Következtetések a) A vizelet-kiválasztást befolyásoló kezelés után a kapott eredmények alátámasztották a vízháztartás szerepét az arousalok megjelenésében. Bár a jelenség mögötti mechanizmust a kísérlet eredménye nem tárja fel, a víz és ion háztartás kiemelt szerepével kapcsolatban megerősíti a korábbi feltevéseket. b) A környezet hőmérséklete és a belső óra viselkedés szintű hatását az arousalok megjelenésében korábbi, ezen a területen végzett tanulmányokkal összhangban sikerült kimutatni. E két hatás interakciójaként az alacsony hőmérsékleten megváltozó cirkannuláris ritmus azonban már nem a korábbi viselkedés szintű vizsgálatokkal, hanem a hőmérséklet idegrendszerre gyakorolt, sejtszintű hatásával kapcsolható össze. c) Az arousalok megjelenése a növekvő energiaigény következtében közvetlenül befolyásolja a hibernáció alatti tömegváltozást. Ebből következően, az általunk kimutatott, a testtömegnek az arousalok megjelenésére gyakorolt hatása egy negatív visszacsatolásos rendszer részét képezi. Ez a negatív visszacsatolásos rendszer a javasolt költség-haszon megközelítésben egy metabolizmus-független, energetikai alapú egyedi optimalizációt tesz lehetővé az arousalok megjelenésében. 6

8 d) A hibernáció előtt elkészített fészek befolyásolja a hibernáció sikerességét. A jobb minőségű fészek nagyobb poszt-hibernációs testtömeget eredményez, így a fészeképítés a közvetlen túlélési esélyek mellett, a hibernációt követő szaporodási időszakra és az utódok számára is hatással lehet. e) A nagyobb testtömegű hímek korábbi felszínre jövetele előnyt biztosít számukra a későbbiekben a nőstényekért folytatott küzdelmekben. Ugyanakkor a korai felszínre jövetel, valamint a hímek közötti intenzív kompetíció többletköltsége elsősorban testtömeg-veszteségként jelentkezik. Ez a viselkedés egy költséges időzítési stratégiaként is értelmezhető, melynek célja, hogy a szaporodásban korlátozott nem (hím) egyes tagjai korai felszínre jövetelükkel megelőzzék a korlátozó nem (nőstény) tagjait, valamint a versenytársakat, így biztosítva maguknak exkluzív szaporodási lehetőséget. f) A klímaváltozásnak a hibernáció alatti tömegváltozásra gyakorolt hatása, a változás esetleges pozitív hatásainak figyelembevételével (hosszabb aktív periódus, növekvő primer produkció), rövidtávon kompenzálható mértékűnek mutatkozott. A populációk mégoly kismértékű, de állandósuló testtömeg-csökkenése a poszthibernációs periódusban azonban egyéb, elsősorban az emberi eredetű zavarásokkal együtt már érzékenyen érinthetik a földalatti életmódot folytató hibernáló emlősök populációinak sorsát. 7

9 A témával kapcsolatos publikációk Referált folyóiratokban megjelent, illetve elfogadott tudományos cikkek István Németh, Viktor Nyitrai, András Németh and Vilmos Altbäcker (2009): Diuretic treatment affects the length of torpor bouts in hibernating European ground squirrels (Spermophilus citellus). Journal of Comparative Physiology B: Biochemical, Systemic, and Environmental Physiology 180: IF: (in 2008) István Németh, Viktor Nyitrai and Vilmos Altbäcker (2009): Ambient temperature and annual timing affect torpor bouts and euthermic phases of hibernating European ground squirrels (Spermophilus citellus). Canadian Journal of Zoology 87: IF: (in 2007) Csongor Gedeon, Gábor Markó, István Németh, Viktor Nyitrai and Vilmos Altbäcker (accepted): Nest material selection affects nest insulation quality in the European ground squirrel (Spermophilus citellus) Journal of Mammalogy Magyar nyelvű publikációk Nyitrai Viktor, Németh István és Altbäcker Vilmos (2005): A külső hőmérséklet hatása a közönséges ürge (Spermophilus citellus) hibernációjára. Állattani Közlemények 90, Könyv részlet Váczi Olivér, Németh István és Altbäcker Vilmos (2007): Közönséges ürge (Spermophilus citellus). In: Bihari Zoltán, Csorba Gábor és Heltai Miklós (ed.). A magyarországi emlősök atlasza. Kossuth Kiadó, Budapest, pp. Előadások Németh István és Altbäcker Vilmos (2009): A klímaváltozás hatása az emlősök hibernációjára. 8. Magyar Ökológus Kongresszus, Szeged 8

10 István Németh, Éva Szabó and Vilmos Altbäcker (2006): Air conditioned hibernation. Proceedings of Second European Ground Squirrel Meeting. Lynx. 39 (2) 350 Csongor. I. Gedeon, Gábor. Markó, István. Németh, Viktor Nyitrai and Vilmos Altbäcker (2008): The importance of nest material selection in nest insulation quality in the European ground squirrel (Spermophilus citellus). Proceedings of Second European Ground Squirrel Meeting. Lynx. 39 (2) István Németh, Viktor Nyitrai and Vilmos Altbäcker (2006): The effect of temperature and season on the hibernation pattern. First European Ground Squirrel Meeting, Felsőtárkány, Hungary Viktor Nyitrai, András Németh, István Németh and Vilmos Altbäcker (2006): Possible causes of periodic arousals. First European Ground Squirrel Meeting, Felsőtárkány, Hungary Németh István, Nyitrai Viktor és Altbäcker Vilmos (2004): A külső hőmérséklet és a szezonalítás hatása a közönséges ürge hibernációjára. IX. Magyar Etológiai Kongresszus, Göd Németh István, Váczi Olivér, Altbäcker Vilmos (2000): Ürgék időbeli aktivitásmintázatát befolyásoló környezeti tényezők VIII. Magyar Etológiai Kongresszus, Visegrád Poszterek Szövényi G., Puskás G., Orci K. M., Németh I. (2006): Két gyeplakó sáskafaj mozgásmintázata és mikrohabitat használata egy fragmentált élőhelyen. 7. Magyar Ökológus Kongresszus, Budapest Éva Szabó, Tímea Bernáth, István Németh and Vilmos Altbäcker (2005): Condition dependent mating investment in the European ground squirrel. XXIX. International Ethological Conference, Budapest, Hungary. Viktor Nyitrai, István Németh, and Vilmos Altbäcker (2005): The effect of season and ambient temperature on the hibernation pattern in European ground squirrel 9

11 (Spermophilus citellus). XXIX. International Ethological Conference, Budapest, Hungary. István Németh, Éva Szabó, Tímea Bernáth, Viktor Nyitrai & Vilmos Altbäcker (2004): Condition dependent mating investment in male European ground squirrels. 10th International Behavioral Ecology Congress, Jyväskylä, Finland István Németh, Luis Rios, Olivér Váczi, Vilmos Altbäcker (2002): Condition dependent mating investment in male European ground squirrel. Ecology and conservation of European ground squirrel, Ecology and conservation of the European souslik, Madjarovo, Bulgaria Ildikó J. Türke, Olivér Váczi, István Németh, Vilmos Altbäcker (2002): Can food shortage cause population density decrease in European ground squirrel? Ecology and conservation of European ground squirrel, Ecology and conservation of the European souslik, Madjarovo, Bulgaria Németh István, Luis Rios és Altbäcker Vilmos (2002): A közönséges ürge hímek szaporodási viselkedésének vizsgálata (Spermophilus citellus) I. Magyar Természetvédelmi Biológiai Konferencia, Sopron 10